Tras dos duras temporadas en Segunda División, el club sufrió una grave crisis económica que se consumó con su descenso administrativo por impago a los jugadores a la Segunda División B en la temporada 1981/82 después de haber quedado en un meritorio octavo puesto en la división de plata del fútbol español. En la temporada 2006/07, Gonzalo Arconada es el entrenador y se prepara un equipo con ilusiones de ascenso. El equipo acaba subcampeón del grupo II y en el play off de ascenso elimina al Alcoyano en los penaltis en la primera eliminatoria pero no puede hacer lo mismo en la segunda y definitiva eliminatoria ante el filial Sevilla Atlético, equipacion barcelona 2024 quedando eliminado el cuadro burgalés con un gol en la prórroga (1-0 gol de Lolo) en un partido disputado en el estadio Sánchez Pizjuán. El broche de oro a la temporada llegó con el ascenso a Segunda División B tras eliminar a la UD Lanzarote en el play off de ascenso, en un Estadio Municipal de El Plantío que vibró con su equipo como hacía muchos años que no lo hacía. Así comienza la temporada 2008/09. Entrenado por Javier Álvarez de los Mozos, el equipo queda en tercera posición del grupo VIII.
En la siguiente temporada 2010/11, la tercera consecutiva del equipo tras el último descenso y con Carlos Tornadijo en el banquillo, el equipo comienza muy fuerte y pronto se pone líder; pero al comienzo de la segunda vuelta, el equipo empieza a encadenar una serie de resultados negativos que acaban con la destitución del entrenador buscando la directiva un revulsivo en la persona de Julio Bañuelos, quien enderezó el rumbo y consiguió proclamar al equipo nuevamente campeón del grupo VIII consiguiendo el octavo título de Tercera División. El por aquel entonces equipo filial, el Burgos Promesas, acababa de subir a la Tercera División, y se decide su desvinculación del Burgos CF, pasando a competir como Real Burgos Club de Fútbol. Tras el descenso a Tercera División, el club estuvo a punto de descender a categorías regionales por impago a varios futbolistas. Tras cuatro temporadas consecutivas en Primera División, el club desciende en la temporada 1979/80. En estas dos últimas temporadas del equipo en la élite, caben destacar jugadores como el centro campista Miguel Ángel Portugal o el defensa Antonio García Navajas, quienes también ficharon posteriormente por el Real Madrid. Pronto el equipo se pone líder del grupo VIII de la Tercera División y ya no lo soltaría hasta el final de liga, consiguiendo el noveno título de esta división en la historia del club.
Para afrontar el debut en la categoría, llegó al banquillo burgalés el entrenador Mariano Moreno, y se lograron las cesiones de los jugadores Capón, Benegas y Jaquet del Atlético de Madrid y de Aitor Aguirre del Athletic Club. Tras su buena temporada, Juanito es traspasado al Real Madrid por una cantidad de 27 millones de pesetas, aunque estaba valorado por aquel entonces en más del doble. En Liga se quedó en segunda posición a dos puntos del Real Madrid, campeón, pese a las numerosas lesiones sufridas, tantas que incluso obligaron al entrenador Di Stéfano a presentar en más de una ocasión solo 14 de los 15 jugadores reglamentarios, y no fueron otros que los hombres clave en la consecución de la Liga anterior: Abelardo, Claramunt I, Antón, Forment, Aníbal, Sergio y Pellicer. El campeonato y una posterior re estructuración de las categorías nacionales, supone el ascenso y el posterior debut en la Tercera División de España. Uno de los artífices del ascenso fue la presencia de uno de los mejores jugadores de fútbol que ha dado España en toda la historia, Juanito, que fue cedido una temporada por el Atlético de Madrid y posteriormente vendido al Burgos CF donde pasó en total cuatro temporadas, de la 1973/74 hasta la 1976/77, al final de la cual fue comprado por el Real Madrid.
En la temporada 1970/71, el equipo entrenado por el antiguo guardameta internacional Ignacio Eizaguirre, queda subcampeón de la Segunda División y consigue el ascenso, el 30 de mayo, tras un empate ante el C. D. Logroñés en el Estadio Municipal de El Plantío. La siguiente temporada, la 1972/73, el equipo realizó una mala temporada y acabó último, retornando a la Segunda División tras saborear las mieles de la Primera División durante únicamente dos temporadas. La temporada 2011/12 en Segunda División B fue nefasta para el club. Se repetiría la historia una vez más ya que la siguiente temporada, la 1956/57, el club desciende de nuevo a la Tercera División al año siguiente de ascender tal y como ocurrió cuatro años atrás. En la primera de ellas, queda emparejado con otro filial, esta vez el del Almería, el Almería «B», quedando nuevamente eliminado y quedándose una temporada más sin el premio del ascenso. En esta misma temporada, el equipo queda campeón de su grupo de Tercera División pero no consigue el ascenso y continua una temporada más en la categoría debido sobre todo a su fragilidad lejos de Zatorre. El resultado fue el evidente de la mala gestión tanto económica como deportiva llevada a cabo por la directiva y el equipo acaba descendiendo a la Tercera División quedando último del grupo II.